2023, Vol. 44
NAC(NAM、ATAF1/2、CUC2)是与植物生长发育和胁迫相关的特异性转录因子[1]。NTL(NAC with transmembrane motif like)则是蛋白C端带有跨膜结构域的一类NAC转录因子[2]。研究显示，NTL家族成员在调控生物、非生物胁迫应答和植物发育过程中发挥重要作用[3]。目前多个NTL的功能被报道，例如，超量表达拟南芥ANAC017/AtNTL7增强了转基因植株对内质网胁迫的耐受性[4]；在拟南芥中超量表达ANAC005抑制了与木质素、形成层、初生壁等生物合成相关的基因的表达，造成植株矮化[5]；在拟南芥中异源表达玉米ZmNTL1、ZmNTL2和ZmNTL5，可以降低转基因拟南芥对H2O2的敏感性[6]；超量表达AtNTL6增强转基因拟南芥植株的抗旱能力[7]；AtNTL8在盐胁迫下调控赤霉素(GA)途径促使种子萌发，同时调控拟南芥的开花时间[8]；AtNTL6受冷胁迫，诱导PR1、PR2和PR5等相关抗病基因的表达[9]。
我国南方地区土壤多呈酸性。低磷和铝毒是酸性土壤中长期共存的营养逆境因子，植物为了适应酸性土壤的缺磷和铝毒胁迫，进化出各种协同调控和应答机制，如分泌有机酸、改变根系形态构型等[10-14]。大豆Glycine max是重要的粮油兼用作物，我国大豆产量不足以满足国内需求，需依赖进口[15]。南方酸性土壤中存在低磷、铝毒胁迫从而限制了大豆的生产[16]。在大豆基因组中鉴定到15个GmNTL同源基因并对其进行了功能分析，结果表明，超量表达GmNTL1、GmNTL7等显著提高转基因拟南芥对盐害和干旱的耐受能力[17-19]。前期研究结果表明，GmNTLs参与了大豆耐铝毒胁迫，超量表达GmNTL4可能通过调控外排有机酸或细胞壁修饰相关基因来提高转基因拟南芥对铝的耐受性[20]。进一步比较分析野生型(WT)和超量表达GmNTL4转基因拟南芥根系的转录组数据，发现一些与根系生长相关的基因，包括RGF2、Extensin、Auxin-responsive protein等，均受GmNTL4调控，而一些磷平衡相关基因，包括紫色酸性磷酸酶基因PAP20 (At3g52780)、酸性磷酸酶基因VSP1(At5g24780)和VSP2 (At5g24770)等，也受GmNTL4调控，但未发现磷转运子相关基因受GmNTL4调控[20]。据此，我们猜测GmNTLs可能参与了大豆生长对低磷的适应性机制。因此，本研究首先对大豆基因组中15个GmNTL成员进行系统进化树和组织部位表达模式分析，然后利用RT-qPCR测定该家族成员响应低磷胁迫的表达模式，进一步构建GmNTLs超量表达转基因拟南芥株系，对其鲜质量和总根长进行分析。
1 材料与方法 1.1 材料本试验采用的大豆材料为磷高效品种‘粤春03-3’(YC03-3)；拟南芥材料为哥伦比亚野生型(Col-0)。
1.2 大豆GmNTLs基因家族进化及表达模式预测分析在Phytozome网站(
大豆磷处理试验在华南农业大学根系生物学研究中心的温室大棚中进行。用砂培萌发种子3~4 d，挑选长势均一的大豆幼苗转移至Hoagland营养液中进行磷处理：250 µmol·L−1 KH2PO4(高磷)和5 µmol·L−1 KH2PO4(低磷)。每个处理4次重复，每次重复4株苗。收取处理6、12 d的大豆生理样品，测量主根长，称取鲜质量，同时收取根系样品用液氮速冻后保存在−80 ℃冰箱备用。设置5、50和250 µmol·L−1 KH2PO4 3个磷浓度，处理12 d，分析不同磷浓度下大豆GmNTLs家族基因的表达模式。
1.4 植物RNA的提取、反转录及RT-qPCR用TRIzol(Omega，美国)法提取大豆根系RNA；使用HiScript®1st Strand cDNA Synthesis Kit反转录试剂盒(Promega，北京)，将其反转录为cDNA单链。在NCBI网站(
从Phytozome数据库中获得大豆GmNTLs家族中GmNTL1、GmNTL4、GmNTL7、GmNTL8、GmNTL10和GmNTL12基因的CDS序列，在NCBI网站设计其正反向引物，按照一步克隆法连接华南农业大学根系生物学研究中心保存的35S:pTF101S载体。测序正确后，利用试剂盒Hipure Fungal DNA Mini Kit (Magen，广州)抽取质粒，保存备用。
1.6 超量表达GmNTLs转基因拟南芥的转化与筛选将“1.5”获取的6个GmNTLs重组载体转化农杆菌GV3101(唯地，上海)，使用花序侵染法进行拟南芥转化。获得T0代拟南芥转基因种子后，取种子用5% (φ)次氯酸钠溶液进行表面消毒，均匀种植在含0.025% (φ)除草剂的拟南芥MS固体萌发培养基中，放置在培养条件为日长12 h、光照4000 lx、温度23 ℃、相对湿度75%，黑暗12 h、温度21 ℃、相对湿度75%的人工气候箱(莱福仪器，宁波)中生长14 d左右。将正常存活且长出4片叶子的T1代存活幼苗移植到蛭石、基质质量比为1∶3的混合基质中，在12 h光照/12 h黑暗条件下生长，待植株叶片较大时取样进行PCR检测来筛选阳性转基因株系。分株收取阳性T1代种子重复上述的筛选步骤，获得存活幼苗为T2代，选取T2代种子于平板筛选阳性和阴性植株分离比为3∶1的株系进行T3代纯合体的筛选。
1.7 转基因拟南芥低磷胁迫处理将T3代转基因植株种子和野生型拟南芥种子消毒后播种在MS固体萌发培养基上，待根长至1 cm左右，挑选长势一致的幼苗移至1 250 µmol·L−1 KH2PO4的高磷处理、12.5 µmol·L−1 KH2PO4的低磷处理MS培养基上，在“1.6”人工气候箱中处理12 d，收样，测定植株鲜质量和主根长。
1.8 数据统计及分析所有试验数据通过Microsoft Excel 2019(Microsoft，美国)和IBM SPSS Statistics V26.0(IBM SPSS，美国)进行处理及统计分析。用TBtools软件(
对15个GmNTLs家族构建系统进化树，结果显示，GmNTLs家族分为I、II和III 3个亚家族，7个复制对。其中GmNTL2/12和GmNTL8/13 2个复制对属于第I亚族；GmNTL6/15和GmNTL7/14 2个复制对属于第II亚族，GmNTL1/11、GmNTL3/4和GmNTL9/10 3个复制对及GmNTL5属于第III亚族(图1)。
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图 1 大豆GmNTL蛋白系统进化树及组织表达模式分析 Fig. 1 Phylogenetic tree and tissue expression analysis of GmNTL proteins in soybean 1：新叶；2：花；3：根；4：根瘤；5：花后14 d豆荚壳；6：花后14 d种子 1: Young leaf; 2: Flower; 3: Root; 4: Nodule; 5: Pod shell after flowering for 14 days; 6: Seed after flowering for 14 days |
利用SoyBase数据库对GmNTLs基因在不同组织部位的表达水平构建表达模式热图，(其中GmNTL5、GmNTL6和GmNTL9这3个基因未被收录)，结果如图1所示。第I亚家族成员在各组织部位中几乎不表达。第II亚族中GmNTL7和GmNTL14在各组织部位表达量都很低；GmNTL15主要在根和根瘤中表达。第III亚族中GmNTL1在根中有较低表达量；GmNTL3在新叶、根瘤、花后14 d的荚中表达量较高；GmNTL4主要在根瘤和花后14 d的荚中表达，其中在根瘤中的表达量最高。
2.2 不同磷处理时间对大豆生长及GmNTLs基因家族表达模式的调控使用水培体系对大豆YC03-3幼苗进行高磷(250 µmol·L−1 KH2PO4)和低磷(5 µmol·L−1 KH2PO4)处理6、12 d后分别收样。结果显示，高、低磷处理6、12 d后，高磷处理大豆的地上部生物量要明显高于低磷处理的；而低磷处理大豆的根系要比高磷处理的发达(图2、3)。具体表现为，处理6、12 d后，与高磷处理相比，低磷处理的地上部干质量显著减少3.6%和43%(图3A)；同时，处理12 d后，低磷处理的根系干质量和总长度分别显著增加5.5%和39%(图3B、3C)。以上结果表明，低磷处理显著促进大豆根系的生长，植物可以通过根系生长的变化来适应低磷胁迫。
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图 2 不同磷处理时间对大豆生长的影响 Fig. 2 Effect of different phosphorus treatment time on soybean growth |
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图 3 不同磷处理时间对大豆生物量和根长的影响 Fig. 3 Effect of different phosphorus treatment time on soybean biomass and root length “*”“**”“***”分别表示相同胁迫时间不同磷浓度处理在P < 0.05、0.01、0.001水平差异显著(t检验) “*” “**” “***” indicate significant differences between different phosphorus concentration treatments at the same stress time at P < 0.05, 0.01 and 0.001 levels, respectively (t test) |
根据系统进化树结果，从GmNTLs家族的6个复制对中各挑取1个基因包括GmNTL1、GmNTL4、GmNTL7、GmNTL8、GmNTL10和GmNTL12，分析不同磷有效性和磷处理时间对大豆GmNTLs在根系表达水平的影响。结果显示，GmNTLs家族基因的表达量均在6 或12 d受低磷胁迫诱导显著上调(图4)。在磷处理6 d后，低磷条件下，GmNTL1、GmNTL4、GmNTL8和GmNTL12的表达水平分别比高磷的高1.8、1.8、2.1和2.1倍(图4A、4B、4D、4F)，GmNTL7/10与高磷条件下无明显差异(图4C、4E)。磷处理12 d后，低磷条件下GmNTL1、GmNTL4、GmNTL7、GmNTL8、GmNTL10和GmNTL12的表达水平分别比高磷条件下高3.5、5.5、1.5、3.5、1.9和3.2倍(图4)，这些结果表明GmNTLs参与了大豆根系适应低磷胁迫过程。
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图 4 不同磷处理时间对大豆根系GmNTLs表达模式的影响 Fig. 4 Effect of different phosphorus treatment time on relative expression of GmNTLs in soybean roots “*”“**”“***”分别表示相同胁迫时间不同磷浓度处理在P < 0.05、0.01、0.001水平差异显著(t检验) “*” “**” “***” indicate significant differences between different phosphorus concentration treatments at the same stress time at P < 0.05, 0.01 and 0.001 levels, respectively (t test) |
从“2.2”结果可知，当磷处理12 d后，大豆根系中GmNTLs的表达模式受低磷诱导上调较为显著，因此进一步探究了不同磷浓度(5、50和250 µmol·L−1 KH2PO4)处理12 d对大豆根系GmNTLs表达模式的影响。结果表明：随着磷处理浓度的降低，GmNTLs基因的表达量整体显著上调(图5)。当磷浓度从250 µmol·L−1下降到50 µmol·L−1时，除GmNTL10基因的表达量无明显变化外，其他基因的表达量均随磷浓度降低而显著上调，上调比例介于22.1%~142.6%；而当磷浓度从50 µmol·L−1进一步下降到5 µmol·L−1时，6个GmNTLs的表达量均显著上调，上调比例介于20.3%~129.7%。以上结果进一步表明GmNTLs基因参与了大豆根系响应低磷胁迫的过程，但各成员响应程度有差异。
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图 5 不同磷处理浓度下大豆根系GmNTLs相对表达量 Fig. 5 Relative expression of GmNTLs in soybean roots under different phosphorus concentrations 各小图中，柱子上方的不同小写字母表示不同磷处理浓度间差异显著(P < 0.05，Duncan’s法) In each figure, different lowercase letters on bars indicate significant differences among different phosphorus concentrations (P < 0.05, Duncan’s method) |
野生型和超量表达GmNTLs的转基因拟南芥幼苗在高、低磷MS固体培养基处理12 d后，分析植株鲜质量和主根长。结果(图6、7、8)显示，与野生型(WT)相比，高磷条件下，超量表达GmNTL4、GmNTL10和GmNTL12促进了拟南芥植株的生长，其鲜质量分别显著增加11.0%、12.4%，13.0%、14.4%和22.2%、16.2%(图7B、7E、7F)；低磷条件下，超量表达GmNTL4拟南芥鲜质量显著增加8.3%、15.9%(图7B)，而超量表达GmNTL1和GmNTL12拟南芥鲜质量显著减少11.4%、13.3%和17.8%、17.5%(图7A、7F)。与鲜质量相似，在高磷条件下，超量表达GmNTL4和GmNTL12植株的主根长显著增加4.7%、3.8%和7.0%(图8B、8F)；在低磷条件下，超量表达GmNTL12植株的主根长显著减少7.7%、6.8%(图8F)。超量表达GmNTL7和GmNTL8基因对转基因拟南芥的生长无明显影响(图7C、7D、8C、8D)。结果表明不同GmNTL基因成员对拟南芥响应低磷胁迫的功能不同。
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图 6 不同磷浓度下转基因拟南芥生长情况 Fig. 6 Growth of transgenic Arabidopsis under different phosphorus concentrations WT：拟南芥Col-0野生型；OX1和OX2：超量表达株系；标尺=1 cm WT: Arabidopsis Col-0 wild-type; OX1 and OX2: Overexpressed lines; Bar = 1 cm |
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图 7 不同磷浓度下转基因拟南芥的生物量 Fig. 7 Biomass of transgenic Arabidopsis under different phosphorus concentrations WT：拟南芥Col-0野生型，OX1和OX2：超量表达株系；“*”“**”“***”分别表示相同磷浓度下超量表达株系和野生型在P < 0.05、0.01、0.001水平差异显著（t检验） WT: Arabidopsis Col-0 wild-type, OX1 and OX2: Overexpressed lines; “*” “**” “***” indicate significant differences between overexpressed lines and wild-type under the same phosphorus concentration at P < 0.05, 0.01 and 0.001 levels, respectively (t test) |
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图 8 不同磷浓度下转基因拟南芥的主根长 Fig. 8 Primary root length of transgenic Arabidopsis under different phosphorus concentrations WT：拟南芥Col-0野生型，OX1和OX2：超量表达株系；“*”“**”“***”分别表示相同磷浓度下超量表达株系和野生型在P < 0.05、0.01、0.001水平差异显著(t检验) WT: Arabidopsis Col-0 wild-type, OX1 and OX2: Overexpressed lines; “*” “**” “***” indicate significant differences between overexpressed lines and wild-type under the same phosphorus treatment concentration at P < 0.05, 0.01 and 0.001 levels, respectively (t test) |
植物NTL转录因子参与干旱、盐害、渗透和铝毒等非生物胁迫[7, 18-23]。酸性土壤中铝毒和低磷胁迫共同存在，植物进化出一系列协同调控应答机制[10-14]，Lin等[20]研究表明，GmNTLs参与了大豆耐铝毒胁迫，但是否调控大豆根系响应低磷胁迫还未见报道。本研究通过设置不同磷浓度和不同胁迫时间处理，解析低磷胁迫对GmNTLs基因在大豆根系中表达水平的调控模式，发现GmNTLs基因成员都不同程度地受到低磷诱导上调表达，暗示这些GmNTLs基因均在大豆响应低磷胁迫中发挥作用；进一步分析发现，不同基因成员响应模式有所区别，其中GmNTL1、GmNTL4、GmNTL8和GmNTL12基因的表达量在低磷处理6、12 d后显著大幅度上调，而GmNTL7和GmNTL10基因的表达量在低磷处理6 d时无明显变化，只在12 d后显著上调。不同磷浓度处理的结果也类似，GmNTL10基因的表达量只在极度缺乏磷时显著上调表达，而其他基因表达量随磷浓度减少不断显著增加，暗示这些GmNTLs基因在大豆适应低磷胁迫中可能起重要的作用。
为进一步验证GmNTLs在大豆根系响应低磷胁迫中的功能，本研究通过拟南芥的异源表达，构建了超量表达GmNTL1/4/7/8/10/12 6个基因的拟南芥转基因材料；结果显示，不同GmNTL基因成员在拟南芥响应低磷胁迫中的功能不同。超量表达GmNTL4和GmNTL12基因后，拟南芥转基因株系的鲜质量和主根长与野生型差异显著。例如，高磷条件下，超量表达GmNTL4的转基因拟南芥鲜质量和主根长均显著高于野生型，但低磷条件下其主根长无明显变化，说明GmNTL4可能参与了植株地上部生长对磷供应的适应性的调控，但对根系的调控作用不明显。另外，低磷条件下，超量表达GmNTL12的转基因拟南芥鲜质量和主根长均显著低于野生型，而高磷条件下，超量表达GmNTL12的转基因拟南芥表型与低磷相反。主根缩短是拟南芥根系响应低磷胁迫的重要反应之一[24]，低磷诱导的拟南芥主根生长是由生长素信号途径因子TIR1、AUX/IAA、AtARF19，以及STOP1、LPR1和PDR2等多基因调控的综合结果[25-28]。关于GmNTL12为什么在不同磷处理下对根系生长的影响不同，其调控机理还有待进一步研究。与GmNTL4相反，超量表达GmNTL1和GmNTL12显著降低了转基因株系在低磷条件下的鲜质量，暗示GmNTL1和GmNTL12可能参与植物适应低磷胁迫的负调控。无论是在高磷还是低磷条件下，超量表达GmNTL7和GmNTL8基因，对转基因拟南芥的鲜质量和主根伸长均无明显影响。当植物处于逆境时，膜结合转录因子转运到细胞核后发挥功能[29]。超量表达NTLs全长的转基因幼苗与对照之间通常不存在表型差异，但是当去除过表达基因跨膜域后，表型出现明显差异[21, 30]；推测超量表达GmNTL7和GmNTL8转基因拟南芥在受到低磷胁迫时，可能没有诱导膜释放或膜释放不当，导致这2个转基因拟南芥与野生型无表型差异。
综上所述，低磷胁迫上调了大豆根系中GmNTL1/4/7/8/10/12基因的表达，GmNTLs参与了大豆根系对低磷胁迫的响应。本研究结果可为后续深入研究NTL在大豆生长发育过程中的功能提供理论依据。
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